Variações das serpentes viperidae Bothrops jararaca

Resumo

Espécies de serpentes com ampla distribuição geográfica e sujeitas a diferentes condições de temperatura e precipitação ao longo de suas áreas de ocorrência podem apresentar variação geográfica em caracteres morfológicos e ecológicos (e.g. dieta e reprodução). Neste estudo, foi investigado se populações de Bothrops jararaca habitantes de áreas litorâneas e de áreas adjacentes mais elevadas da Serra do Mar e do planalto do estado de São Paulo, apresentavam variação geográfica em caracteres morfológicos e associados à biologia alimentar e reprodutiva. Foram analisados 831 espécimes de imaturos e adultos de ambos os sexos depositados na Coleção Herpetológica do Instituto Butantan (IBSP) e dados adicionais de 42 indivíduos alimentados das áreas supramencionadas obtidos de trabalhos não publicados. Indivíduos jovens da população de altitude consomem presas endotérmicas (mamíferos) em freqüência significativamente maior em relação aos da população litorânea. Isso deve estar relacionado à maior disponibilidade de anuros ao longo do ano nas áreas litorâneas ou ao fato dos jovens das áreas de altitude selecionarem e serem capazes de ingerir presas endotérmicas apesar de seus pequenos tamanhos corporais. Entre os indivíduos sub-adultos e adultos das duas populações, não houve diferenças significativas nos tipos (ectotérmicas e endotérmicas) e nas classes (grupos taxonômicos) de presas consumidas, possivelmente porque esses indivíduos se alimentam de presas endotérmicas assim que possível ao longo da ontogenia, abandonando itens alimentares relativamente pequenos. Apesar das jararacas das áreas de altitude provavelmente estarem menos ativas durante os meses mais frios e secos do ano e se alimentarem com menor freqüência durante esse período, esses indivíduos aparentemente não compensam as menores oportunidades de tomada de alimento consumindo presas em freqüência superior aos coespecíficos das áreas costeiras durante os meses mais quentes e úmidos do ano. Os indivíduos da população de altitude consomem itens alimentares relativamente maiores e possuem, para quase todas as classes de tamanho estabelecidas, maior comprimento rostro-cloacal, maior tamanho relativo de cabeça e maior robustez em relação àqueles das áreas litorâneas. É possível que a sazonalidade climática mais acentuada das áreas de altitude restrinja a extensão do período de atividade e a eficiência alimentar das serpentes habitantes dessas áreas, constituindo um agente seletivo para o consumo de presas maiores. A diferença no tamanho das presas ingeridas deve ser um dos fatores relacionados às diferenças nas dimensões corporais entre as jararacas da costa e aquelas das áreas de maior altitude. Apesar das diferenças climáticas entre as duas áreas, o ciclo reprodutivo de ambos os sexos é sazonal e não difere entre as populações, provavelmente porque esse deve ser um caráter conservativo no gênero Bothrops. Jararacas de áreas de maior altitude da Serra do Mar e do planalto atingem a maturidade sexual com menor tamanho corporal, possuem maior fecundidade relativa e presumivelmente maior massa relativa de ninhada em relação àquelas das áreas litorâneas, o que deve estar associado, ao menos em parte, à dieta mais calórica dessa população. Os neonatos das áreas de altitude aparentemente possuem maiores dimensões corporais em relação aos do litoral, o que deve estar associado a maior freqüência no consumo de presas endotérmicas pelos primeiros. É sugerido que algumas diferenças entre as populações para os caracteres morfológicos e associados à biologia reprodutiva são devido à plasticidade fenotípica da espécie e outras devidas a mudanças evolutivas.

Abstract

Widely distributed snakes exposed to different conditions of temperature and precipitation throughout their distributions may present geographic variation in morphological and ecological characters (e.g. diet and reproduction). In this study, I investigate whether Bothrops jararaca populations from coastal and adjacent mid-elevation sites of the Serra do Mar and plateau in São Paulo state presented geographic variations in morphological characters and in characters associated to feeding and reproduction. I analyzed 831 specimens among immature and adults of both sexes deposited in the Coleção Herpetológica do Instituto Butantan (IBSP). Data concerning 42 fed individuals from the studied areas taken from unpublished works were also included. Juveniles from the mid-elevation sites feed on endothermic preys (mammals) in higher frequency in relation to that from the coastal sites, which might be due to the higher anuran availability throughout the year at the coastal sites, and/or because the juveniles from the mid-elevation sites select and they are capable of ingest endothermic preys despite their small body size. There were no significant differences among sub-adults and adults from the two populations in the kinds (ectothermic and endothermic) and classes (taxonomic groups) of the prey consumed, which is possibly related to the fact that the individuals from both sites consumes endothermic prey as soon as possible throughout the ontogeny and abandon relatively small items. Although the jararacas from the mid-elevation sites probably are less active during the coldest and driest months of the year and feed less frequently during this period in relation to that of the coastal sites, these individuals did not seem to compensate the fewer opportunities of taking prey by feeding in higher frequency in relation to the coespecifics from the coastal sites during the hottest and warmest months of the year. The specimens from mid-elevation populations consume relatively larger prey and they have larger bodies, relative larger heads, and are stouter for most of the size classes established. It is possible that the more seasonal climate of the mid-elevation sites restricts the extension of the activity period and the feeding efficiency of snakes, which could correspond to a selective agent related to the consumption of larger prey. The difference in diet might be one of the factors that are related to differences in body dimensions between populations from the coast and from mid-elevation sites. Although there are climate differences between the two studied sites, the reproductive cycle of both sexes is seasonal and did not differ between the populations, possibly because this should be a conservative character in the genus Bothrops. The individuals from the higher Serra do Mar and plateau sites become mature with smaller body size, have higher relative fecundity and presumably higher relative clutch mass in relation to those of the coastal sites. These results should be associated, at least partially, to the more caloric preys ingested by the population from the altitude sites. The neonates from the altitude sites seem to have larger body size in relation to those from the coastal sites, what should be associated with the higher frequency of endothermic prey in their diet. It is suggested that some differences between the populations in morphological characters and for the characters associated to the reproductive biology are due to the species phenotypic plasticity and others to evolutionary changes.

O hábito alimentar generalista de B. jararaca (incluindo o uso de presas exóticas), o fato dea espécie ser relativamente prolífica, a plasticidade na utilização do hábitat, a possibilidade demudanças morfológicas para habitar áreas com características abióticas distintas e caracteresinerentes à sua fisiologia, devem permitir que a espécie ocorra desde ambientes com característicasflorestais até ambientes bastante antropizados ao longo de extensa área geográfica e podemconstituir os principais fatores responsáveis pela elevada abundância relativa da espécie nastaxocenoses atuais de serpentes das quais faz parte.

DISCUSSÃO GERAL E CONCLUSÕES

Assim como constatado para populações de diversas espécies de répteis Squamata distribuídas geograficamente ao longo de áreas com diferentes condições bióticas e abióticas,populações de Bothrops jararaca do estado de São Paulo habitantes de áreas litorâneas e de áreasadjacentes mais elevadas da Serra do Mar e do planalto (altitudes variando entre 450 a 950 m esazonalidade climática mais acentuada em relação às primeiras), também apresentam variaçãogeográfica em caracteres morfológicos e associados à biologia alimentar e reprodutiva. Taisvariações devem estar relacionadas às oportunidades diferenciadas para as atividades deforrageamento e de captura de presas entre os indivíduos das duas populações, bem como àdisponibilidade diferencial de presas potenciais ao longo do ano nas áreas de ocorrência dessaspopulações. Assim, a sazonalidade climática mais acentuada das áreas de altitude do estado de SãoPaulo deve restringir os períodos de forrageamento, além de reduzir as taxas de captura de presaspelas jararacas habitantes dessas áreas. Presumivelmente, para compensar o menor consumo depresas, essas jararacas consomem itens alimentares relativamente maiores (= presas mais calóricas)em relação àquelas das áreas litorâneas, o que deve resultar na obtenção de maior biomassa porunidade de tempo gasto forrageando (= maior sucesso de forrageamento). Esse mesmo fatortambém pode estar relacionado à maior freqüência de presas endotérmicas encontrada na dieta dosjovens das áreas de altitude. Além disso, é possível que as condições climáticas mais homogêneasdas áreas litorâneas favoreçam uma disponibilidade de presas ectotérmicas às jararacas ao longo detodo o ano e também influencie nessas diferenças. Por outro lado, a ausência de diferenças nos tipose nas classes das presas consumidas entre os indivíduos sub-adultos e adultos das duas populaçõesdeve estar associada ao abandono de itens alimentares relativamente pequenos (e.g. presasectotérmicas) ao longo da ontogenia, o que resulta na existência de mudança ontogenética na dieta das jararacas de ambas as populações.
A freqüência de serpentes alimentadas e o número de indivíduos com presas múltiplas no sistema digestório é baixa e deve estar relacionada principalmente à baixa demanda energética e a elevada eficiência dos ectotérmicos em converter a energia de suas presas em biomassa. Aexistência de diferenças significativas na freqüência de serpentes alimentadas na população dealtitude entre os meses mais quentes e úmidos e aqueles mais frios e secos, bem como na freqüênciade serpentes alimentadas entre as populações para os meses mais frios e secos do ano,provavelmente deva-se a ineficiência alimentar (e.g. redução nas taxas de captura de presas) dasjararacas das áreas de altitude durante esse período. A inexistência de diferenças na freqüência deserpentes alimentadas entre as populações para os meses mais quentes e úmidos do ano sugere queos indivíduos da população de altitude não compensam o menor período disponível para forragearalimentando-se em maior freqüência durante esse período. Presumivelmente, o consumo de presasrelativamente maiores pelos indivíduos das áreas de altitude (veja abaixo) seja suficiente paracompensar o menor período disponível para forragear. Além disso, as espécies de serpentes maisderivadas alimentam-se com pouca freqüência e de itens alimentares relativamente grandes.Para um mesmo comprimento rostro-cloacal (CRC), comprimento de cabeça e massacorporal, os indivíduos das áreas de altitude consomem presas com maiores dimensões relativas (=presas mais calóricas) em relação àqueles das áreas litorâneas, o que deve ser suficiente paracompensar o menor período disponível para forragear vivenciado pelos primeiros. Parece haveruma relação causal entre os caracteres morfológicos analisados das serpentes e as dimensões daspresas consumidas, sugerindo que o CRC, o comprimento relativo de cabeça e a robustezdesempenham, conjuntamente, um importante papel na biologia alimentar das jararacas. Osindivíduos adultos de ambos os sexos da população de altitude apresentam maior CRC, maiorcomprimento relativo de cabeça e maior robustez em relação àqueles da população litorânea.Indivíduos jovens e sub-adultos das duas populações não apresentam diferenças no comprimentorelativo de cabeça, mas apresentam maior robustez nas áreas de altitude. Portanto, as diferenças noscaracteres morfológicos entre os indivíduos das duas populações em praticamente todas as classesde tamanho examinadas, sugerem que o consumo de itens alimentares relativamente maiores pelosindivíduos da população de altitude deve ter influenciado nessas diferenças. A variação geográfica em caracteres morfológicos associados à biologia alimentar devido ao consumo de presas dediferentes tipos, classes e/ou tamanhos já foi observada em outras espécies de serpentes amplamentedistribuídas ao longo de áreas com diferentes condições ambientais. O maior tamanho relativo decabeça observado nos indivíduos adultos de ambos os sexos da população de altitude parece sermediado pela plasticidade fenotípica dessa população, a julgar pela ausência dessas diferenças entreos indivíduos jovens. Por outro lado, a maior robustez observada nos indivíduos da população dealtitude em todas as classes de tamanho examinadas deve ter sido mediada por mudançasevolutivas.
Os machos atingem a maturidade sexual com tamanho menor do que as fêmeas em ambas aspopulações e há plasticidade no tamanho (e possivelmente idade) em que os indivíduos de ambos ossexos tornam-se adultos e iniciam a reprodução, fato também demonstrado em outras espécies devertebrados. É possível que a dieta mais calórica dos machos e das fêmeas habitantes das áreas dealtitude seja um dos fatores responsáveis pela maturidade mais precoce desses indivíduos nas áreasmais elevadas do estado de São Paulo.
As fêmeas adultas apresentam maior CRC em relação aos machos adultos nas duaspopulações, o que deve estar relacionado principalmente à seleção de fecundidade sob as fêmeas e,em menor extensão, a pressões seletivas sob os machos para um CRC que maximize as taxas deencontro e fertilização das fêmeas durante a época da cópula. De modo similar, as fêmeas adultasapresentam maior comprimento relativo de cabeça em relação aos machos adultos em ambas aspopulações e, as explicações para esse dimorfismo devem envolver causas adaptativascontemporâneas, como a maior eficiência no combate a predadores, ou pretéritas, como a evitaçãoda competição intraespecífica por alimento. Alternativamente, tais diferenças podem representaruma conseqüência acidental de efeitos hormonais durante a ontogenia dos machos ou ainda pode serresultante de inércia filogenética, como já sugerido para outras espécies congenéricas.Há variação geográfica entre as populações no grau de dimorfismo sexual para o CRC erobustez, o que deve estar relacionado às diferenças na dieta entre os indivíduos da população costeira e àqueles da população de altitude somada a pressões seletivas sob cada um dos sexos paramaximizar o sucesso reprodutivo. Por outro lado, a ausência de diferenças no grau de dimorfismosexual entre as populações para o comprimento relativo de cabeça, deve-se ao consumo de presascom dimensões relativas similares entre os sexos em cada população associado às modificaçõesparalelas no tamanho relativo da cabeça de machos e fêmeas, em resposta às presas localmenteconsumidas.
Presumivelmente, não há variação geográfica no ciclo reprodutivo dos machos e aespermatogênese deve ocorrer apenas durante a primavera e o verão em ambas as populações,época mais quente e úmida do ano. Similarmente, há ausência de variação geográfica entre aspopulações nos eventos reprodutivos que caracterizam o ciclo reprodutivo das fêmeas, sobretudo naépoca de desenvolvimento dos embriões e nascimento dos neonatos. A sazonalidade no período emque a espermatogênese ocorre e no período de desenvolvimento embrionário e de nascimento dosneonatos é amplamente difundida em espécies do gênero Bothrops, independente se as populaçõeshabitam áreas relativamente asazonais ou com sazonalidade climática bastante acentuada ao longodo ano. Isso sugere que existe um fator histórico vinculado a filogenia do grupo que determina aextensão do ciclo reprodutivo e os períodos em que os eventos reprodutivos ocorrem em ambos ossexos. Portanto, esse deve ser o principal fator responsável pela ausência de variação geográficanesse parâmetro reprodutivo para os machos e fêmeas nessas populações de jararacas do estado deSão Paulo.
A inexistência de uma relação significativa entre o tamanho da ninhada e tamanho dosdescendentes produzidos pelas fêmeas de B. jararaca, sugere que os recursos advindos durante agestação são suficientes para resultar em uma dissociação entre esses dois componentes do esforçoreprodutivo. Em outras palavras, ninhadas maiores não implicam necessariamente em descendentescom menores dimensões corporais e vice-versa.
Há uma relação positiva e significativa em ambas as populações entre a fecundidade e oCRC das fêmeas, fato constatado para a maioria das espécies de serpentes estudadas até hoje.
Entretanto, as fêmeas das áreas mais elevadas do estado de São Paulo apresentam maiorfecundidade relativa e presumivelmente produzem descendentes maiores e mais robustos, além demaior massa relativa da ninhada. A forte associação entre a tomada de energia e a produçãoreprodutiva nos organismos sugere que a dieta mais calórica das fêmeas das áreas de altitude devepossibilitar o maior esforço reprodutivo pelas fêmeas dessa população. Adicionalmente, é possívelque pressões seletivas relacionadas à necessidade dos jovens das áreas de altitude em consumirempresas relativamente maiores (= presas endotérmicas), taxas de mortalidade diferenciadas sob osjovens das duas populações e taxas de predação mais intensas sob as jararacas das áreas litorâneasresultem na produção de tamanhos de ninhada e neonatos maiores nas áreas de altitude do estado deSão Paulo.
Quando comparada a maioria das espécies de Bothrops com ocorrência no Brasil, B.jararaca aparentemente é uma espécie bastante prolífica, pois as fêmeas produzem em média,descendentes em maior número e com valor mínimo e máximo de amplitude superiores aosregistrados para essas espécies.
As diferenças entre as populações no grau de dimorfismo sexual para os caracteresmorfológicos e para os caracteres da história de vida estudados presumivelmente são mediadas pelaplasticidade fenotípica e/ou por mudanças evolutivas.

Fêmea adulta de Bothrops jararaca em atividade sobre o solo no período noturno. Foto realizada no Parque Estadual Carlos Botelho, São Paulo.

Fêmea adulta de Bothrops jararaca em atividade sobre o solo no período noturno. Foto realizada no Parque Estadual Carlos Botelho, São Paulo.

Jovem de Bothrops jararaca sobre a vegetação no período noturno evidenciando a extremidade mais clara da cauda, utilizada para atrair presas ectotérmicas. Foto realizada no Parque Estadual Carlos Botelho, São Paulo.

Jovem de Bothrops jararaca sobre a vegetação no período noturno evidenciando a extremidade mais clara da cauda, utilizada para atrair presas ectotérmicas. Foto realizada no Parque Estadual Carlos Botelho, São Paulo.